Содержание
Перейти к:
Экспериментальные данные о токсическом действии диоксида серы (обзор литературы)
Влада Андреевна Батенева,
Ильзира Амировна Минигалиева,
Карен Мерсопович Никогосян,
Александра Сергеевна Слободчикова,
Татьяна Михайловна Рыбина https://doi.org/10.47470/0869-7922-2026-34-4-273-284
EDN: zpqwdh
Аннотация
Диоксид серы относится к наиболее распространённым техногенным загрязнителям атмосферного воздуха и представляет значительную опасность для здоровья населения, особенно в промышленно развитых регионах.
Цель настоящего обзора литературы – обобщение и систематизация современных экспериментальных данных о механизмах и токсических эффектах диоксида серы и его водорастворимых производных (сульфит- и бисульфит-ионов) на моделях in vivo и in vitro.
На основе анализа 64 научных работ, отобранных из международных и российских баз данных, подробно рассмотрены токсикокинетика и ключевые патогенетические пути. Установлено, что ведущими механизмами токсичности являются индукция интенсивного окислительного стресса, системного провоспалительного ответа через активацию фактора NF-κB и глубокое нарушение клеточного энергетического метаболизма вследствие митохондриальной дисфункции.
Обзор детально описывает системные токсические эффекты диоксида серы, выходящие за рамки прямого раздражающего действия на респираторный тракт. Представлены доказательства повреждения сердечно-сосудистой системы (кардиомиоцитарный апоптоз, структурные изменения миокарда), нервной системы (нейровоспаление, синаптическая дисфункция, апоптоз нейронов) и репродуктивной функции (нарушение сперматогенеза, повреждение гематотестикулярного барьера, угнетение овариального резерва). Отдельно обсуждаются генотоксический потенциал диоксида серы и его роль в нарушении энергетического гомеостаза клетки. Проведённый анализ расширяет понимание фундаментальных основ токсичности диоксида серы.
Участие авторов:
Батенева В.А., Никогосян К.М., Слободчикова А.С. – сбор и анализ материала, написание текста;
Минигалиева И.А. – концепция исследования, утверждение окончательного варианта статьи;
Рыбина Т.М. – сбор и анализ материала.
Все соавторы – ответственность за целостность всех частей статьи.
Конфликт интересов. Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов в связи с публикацией данной статьи.
Финансирование. Исследование не имело спонсорской поддержки.
Поступила в редакцию: 02 марта 2026 / Поступила после исправления: 03 июня 2026 / Принята к печати: 03 августа 2026 / Опубликована: 16 сентября, 2026
Для цитирования:
Батенева В.А., Минигалиева И.А., Никогосян К.М., Слободчикова А.С., Рыбина Т.М. Экспериментальные данные о токсическом действии диоксида серы (обзор литературы). Токсикологический вестник. 2026;34(4):273-284. https://doi.org/10.47470/0869-7922-2026-34-4-273-284. EDN: zpqwdh
For citation:
Bateneva V.A., Minigalieva I.A., Nikogosyan K.M., Slobodchikova A.S., Rybina T.M. Recent experimental data on toxic effects of sulfur dioxide (literature review). Toxicological Review. 2026;34(4):273-284. (In Russ.) https://doi.org/10.47470/0869-7922-2026-34-4-273-284. EDN: zpqwdh
Диоксид серы (SO2) относится к наиболее распространённым техногенным загрязнителям атмосферного воздуха, имеет 3-й класс опасности*. Основные источники антропогенных выбросов SO2 – процессы сжигания ископаемого топлива (особенно угля, нефти), целлюлозно-бумажная промышленность и металлургические производства [1, 2]. Несмотря на существующие технологии очистки и международные соглашения о сокращении выбросов, загрязнение окружающей среды SO2 играет значимую роль, особенно в промышленно развитых регионах. Согласно данным мониторинга загрязнения воздуха, Россия занимает второе место в мире по объёму выбросов соединений серы после Индии, опережая Китай. Серьезные риски для здоровья населения, создаваемые таким масштабным загрязнением, имеют чёткое научное обоснование.
Эпидемиологические исследования выявляют связь между повышением концентрации SO2 в атмосферном воздухе и ростом заболеваемости болезнями органов дыхания (бронхиальная астма [3], ХОБЛ [4, 5] и др.), системы кровообращения [6], нервной [7] системы, нарушениями репродуктивной функции [8–10]. Эти масштабные популяционные наблюдения бесценны для выявления групп риска и формирования гипотез о потенциальном вреде, но по своей природе они являются преимущественно эмпирическими (обсервационными), то есть фиксируют ассоциации в реальных, но плохо контролируемых условиях, где воздействие SO2 почти всегда сочетается с влиянием других поллютантов (взвешенных частиц, оксидов азота и др.), социально-экономических и поведенческих факторов. Это существенно ограничивает возможность установления строгих причинно-следственных связей, затрудняет точную количественную оценку изолированного вклада SO2 и не позволяет в полной мере изучить временные и дозозависимые закономерности развития патологии. Именно поэтому для перехода от констатации рисков к эффективному управлению ими критически важным становится глубокое, многоуровневое понимание фундаментальных механизмов токсичности. Необходимо знать полный патогенетический путь: от первичного взаимодействия молекул SO2 и их метаболитов с биологическими мишенями на субклеточном и клеточном уровне до формирования системных дисфункций отдельных органов и всего организма.
Цель обзора – обобщение и систематизация научных данных о механизмах и токсических эффектах диоксида серы на экспериментальных моделях in vivo и in vitro.
Для проведения систематического анализа данных о токсичности диоксида серы был осуществлён комплексный поиск научной литературы в международных (PubMed, Web of Science, Scopus, Google Scholar) и российских (eLIBRARY.RU, КиберЛенинка) библиографических базах данных. Поисковая стратегия была нацелена на выявление оригинальных исследований, посвящённых изучению различных аспектов токсичности SO2, в том числе его токсикокинетики, молекулярных механизмов действия, результатам экспериментов на моделях in vitro и in vivo.
В англоязычных базах использованы следующие ключевые слова: (sulfur dioxide OR SO2 OR SO2 derivatives) AND (toxicity OR toxic effects) AND (exposure OR inhalation) AND (metabolism OR distribution OR excretion) AND (in vivo OR in vitro). Для русскоязычных баз данных применялись соответствующие ключевые слова: диоксид серы; SO2; производные SO2; токсичность; механизм действия; ингаляционное воздействие; животные; клеточные культуры.
Критериям включения в анализ соответствовали рецензируемые оригинальные исследования, содержащие конкретные экспериментальные данные о токсичности диоксида серы и опубликованные в период с 1983 по 2025 г. включительно. Основаниями для исключения служили: обзорный характер публикаций, методические разработки, редакционные материалы и исследования, основанные исключительно на данных компьютерного моделирования (in silico). Также из анализа были исключены публикации, затрагивающие преимущественно роль эндогенного диоксида серы, продуцируемого в организме в ходе метаболизма серосодержащих аминокислот. Это исключило работы, посвящённые его функции как газовой сигнальной молекулы (газотрансмиттера) в регуляции физиологических процессов (вазодилатации, нейромодуляции и др.) или его участию в патогенезе болезней, не связанных с внешним токсическим воздействием.
В рамках поиска литературы была проведена трёхэтапная процедура отбора. Дополнительно анализировали библиографические списки включённых публикаций для выявления соответствующих теме исследований. На первом этапе производился отбор статей по заголовку по признаку релевантности. На втором этапе отбора исключены 22 научные статьи по причине несоответствия критериям включения по содержанию аннотации. По итогам третьего этапа отбора по соответствию критериям включения полного текста статьи исключены 26 публикаций. Из первоначально идентифицированных 112 публикаций после применения критериев включения и исключения для углублённого анализа были отобраны 64 работы, наиболее полно освещающие токсикокинетику, механизмы токсического действия и последствия воздействия диоксида серы на биологические системы.
Растворимость и образование производных диоксида серы in vivo
SO2 обладает высокой растворимостью в водных средах, где происходит гидратация с образованием сернистой кислоты и её солей – бисульфит- (HSO3−) и сульфит-ионов (SO3²−) [11, 12]. То же самое происходит, когда экзогенный SO2 контактирует со слизистыми оболочками дыхательных путей. Защитный барьер верхних дыхательных путей довольно эффективно справляется с низкими концентрациями SO2, вдыхаемого через нос, путём задержки более 90% газа в носоглотке. Здесь диоксид растворяется и подвергается гидратации в слизи, а кислые продукты нейтрализуются буферными системами. Однако часть метаболитов всё же проникает через носоглотку, и тогда бисульфит- и сульфит-ионы раздражают и повреждают клеточные структуры, что сопровождается отёком и воспалением, проявляясь першением, кашлем и спазмом бронхов. Более глубокое поступление SO2 в нижние дыхательные пути обеспечивается при его повышенных концентрациях в воздухе и дыхании через рот. В связи с вышеописанными процессами многие исследователи используют соединения NaHSO3 или Na2SO3 как эквиваленты SO2 [13].
В организме сульфит-ионы сначала подвергаются окислению в печени с участием сульфитоксидазы. Полученные в результате менее токсичные сульфат-ионы (SO4²−) [14] выводятся через почки, что обеспечивает поддержание метаболического гомеостаза серосодержащих аминокислот [15]. При этом следы попавшего в кровь SO2 обнаруживаются в тканях в течение нескольких дней и даже спустя неделю после контакта [16]. Данный эффект объясняется тем, что SO3²− способен реагировать с тиоловыми группами белков биологических жидкостей. В результате образуются протеины с группой сульфиновой кислоты (-S[=O]-OH) в составе [17, 18]. Если предположить, что SO2 и SO3²− способны вступать в реакцию и с другими биологическими молекулами, то становится понятен механизм патологического воздействия избыточных концентраций диоксида серы на системном уровне.
Механизм токсичности
Ведущие механизмы токсичности SO2 – индукция окислительного стресса, провоспалительного ответа и нарушение клеточного метаболизма. Патогенное действие инициируется при растворении ингалированного газа во влажных биологических средах с образованием высокореактивных производных. Эти соединения выступают мощными прооксидантами, непосредственно генерируя активные формы кислорода (АФК) и истощая антиоксидантную защиту клетки. Экспериментальные данные показывают, что воздействие SO2 приводит к значительному повышению маркёров окислительного повреждения, таких как малоновый диальдегид (МDА), и одновременному снижению активности ключевых антиоксидантных ферментов супероксиддисмутазы (SOD), каталазы (CAT), глутатионпероксидазы (GPx), а также уровня восстановленного глутатиона (GSH) [19, 20]. Окислительный стресс служит триггером системного воспаления через активацию ядерного фактора каппа-B (NF-κB) – главного регулятора транскрипции провоспалительных генов [21]. Это приводит к повышенной экспрессии цитокинов (фактора некроза опухоли-α, TNF-α, интерлейкинов IL-1β и IL-6) и хемокинов, что усугубляет повреждение тканей и формирует хронический воспалительный процесс.
Существенный вклад в цитотоксичность вносит способность производных SO2 ковалентно модифицировать биомолекулы. Бисульфит-ионы активно реагируют с дисульфидными связями (-S-S-) и тиольными группами (-SH) белков, приводя к их денатурации и потере функции. Это затрагивает широкий спектр ферментов, рецепторов и структурных белков, нарушая фундаментальные клеточные процессы. Особенно уязвимыми оказываются белки, участвующие в клеточном дыхании и энергетическом обмене [22]. Метаболиты SO2 ингибируют ключевые ферменты цикла трикарбоновых кислот (например, α-кетоглутаратдегидрогеназу) и гликолиза, а также вызывают разобщение окислительного фосфорилирования в митохондриях [23]. В результате возникают энергодефицит, набухание митохондрий, снижение трансмембранного потенциала и открытие митохондриальной поры проницаемости, что служит сигналом к запуску внутреннего (митохондриального) пути апоптоза.
Системные токсические эффекты
Токсическое действие SO2 носит системный характер. Наиболее изучено прямое повреждающее действие на респираторную систему, однако современные данные подтверждают, что спектр токсических эффектов SO2 гораздо шире и включает в себя нарушения со стороны системы кровообращения, нервной, эндокринной систем, а также дисфункцию на клеточном уровне, затрагивающую энергетический метаболизм и окислительно-восстановительный гомеостаз.
В таблице приведены краткие сведения о токсических эффектах SO2 в зависимости от дозы, режима (модели) и длительности воздействия применительно к различным системам организма.
Нарушение энергетического метаболизма
Нарушение энергетического метаболизма под воздействием производных SO2 происходит преимущественно на уровне митохондрий и выражается не только в ингибировании ключевых энергетических путей (окислительного фосфорилирования), но и в прямой структурно-функциональной дисфункции органелл, включающей снижение мембранного потенциала, отёк и уменьшение количества крист [45]. Ионы бисульфита (HSO3–) транспортируют протоны через внутреннюю митохондриальную мембрану в матрикс в обход АТФ-синтазы (комплекс V). Это приводит к нарушению протонного градиента, который является движущей силой для синтеза АТФ. В результате дыхание клетки может быть усиленным, но её энергия рассеивается в виде тепла, а синтез АТФ практически прекращается [46, 47].
Наблюдается дозозависимое ингибирование ключевых дегидрогеназ [48]. Так, α-кетоглутаратдегидрогеназа (α-КГДГ) чувствительна к воздействию производных SO2, что приводит к накоплению α-кетоглутарата и резкому снижению продукции НАДH. Параллельно подавляется активность сукцинатдегидрогеназы (СДГ, Комплекс II), что блокирует превращение сукцината в фумарат и нарушает работу как цикла трикарбоновых кислот (ЦТК), так и дыхательной цепи [49].
Окисление сульфгидрильных групп ферментов, в частности глицеральдегид-3-фосфатдегидрогеназы (GAPDH), происходит в результате воздействия АФК, а также прямого химического взаимодействия с производными SO2 (сульфитами/бисульфитами), что обусловливает частичное подавление гликолиза, вынуждая клетку искать альтернативные, менее эффективные пути генерации АТФ [50]. В последующем на фоне дисфункции дыхательной цепи происходит генерация АФК. Окислительный стресс, инициируемый SO2, и прямое воздействие на белки, переносящие электроны, вызывают повреждение комплексов дыхательной цепи (КДЦ), особенно I, II и III. Это нарушает поток электронов и увеличивает их утечку, что ведёт к усиленной генерации супероксид-радикала (O2–). Таким образом, формируется порочный круг: SO2 индуцирует АФК, которые повреждают КДЦ, что, в свою очередь, генерирует ещё больше АФК, усугубляя окислительный стресс и митохондриальную дисфункцию [51, 52].
Массивное повреждение ДНК продуктами окисления активирует фермент PARP-1 (поли-АДФ-рибоза-полимераза-1), который запускает процесс репарации [53]. Гиперактивация PARP-1 приводит к истощению пула НАД+ – универсального кофактора окислительно-восстановительных реакций. Поскольку НАД+ абсолютно необходим для работы GAPDH в гликолизе и ключевых дегидрогеназ ЦТК (в том числе α-КГДГ), его дефицит вызывает блокаду этих метаболических путей и коллапс синтеза АТФ [54].
Ещё один механизм нарушения энергетического метаболизма – подавление митохондриального биогенеза. Сульфиты и бисульфиты снижают экспрессию генов, кодирующих субъединицы комплексов IV (цитохромоксидаза) и V (АТФ-синтаза) дыхательной цепи. Они находятся как в ядерной, так и в митохондриальной ДНК. Далее снижается экспрессия регуляторных факторов, контролирующих митохондриальный биогенез: коактиватор рецептора, активируемого пролифераторами пероксисом-гамма, ядерный дыхательный фактор 1 и митохондриальный транскрипционный фактор А. Таким образом, в клетке не только повреждаются существующие митохондрии, но и нарушается способность синтезировать новые функциональные органеллы для замены повреждённых [28, 34]. В дополнение к предыдущим токсическим эффектам важно упомянуть повышение проницаемости митохондриальной мембраны. Сульфит может модифицировать тиольные группы белка циклофилина D (CypD) на остатке цистеина 104, что регулирует открытие митохондриальной поры проницаемости (mPTP). Это нарушает протонный градиент, в результате чего синтез АТФ прекращается. Далее в цитоплазму выделяются про-апоптотические факторы (цитохром С и др.), активирующие каспазы и запускающие процесс апоптоза [55].
Падение уровня АТФ ниже критического имеет ряд фатальных последствий для клетки. Нарушение ионного гомеостаза: блокирование Na+/K+-АТФазы и Ca²+-АТФазы ведёт к деполяризации мембран и массивному входу внеклеточного кальция в цитозоль. Насыщение кальцием активирует протеазы, фосфолипазы и запускает апоптоз [56]. Переход на анаэробный гликолиз приводит к накоплению лактата и развитию внутриклеточного ацидоза, ещё больше угнетающего метаболические процессы [57]. Митохондриальная дисфункция, недостаток АТФ и избыток кальция являются мощными индукторами апоптоза через высвобождение цитохрома С и активацию каспаз [58].
Диоксид серы и его метаболиты, сульфиты и бисульфиты могут нарушать энергетический обмен, главным образом из-за дисфункции митохондрий и ингибирования ключевых метаболических путей. Эта дисфункция возникает из-за подавления биогенеза митохондрий, снижения активности дыхательной цепи и синтеза АТФ, а также повышения проницаемости мембран митохондрий вследствие модификации белков, что приводит к повреждению клеток и тканей.
Выполненный обзор экспериментальных исследований in vivo и in vitro показал, что SO2 и его водорастворимые производные (сульфит- и бисульфит-ионы) индуцируют широкий спектр системных токсических эффектов, выходящих за пределы классического раздражающего действия на дыхательные пути. Установлено, что ведущими механизмами являются окислительный стресс, NF-κB-опосредованное воспаление и митохондриальная дисфункция с нарушением энергетического метаболизма, что приводит к повреждению системы кровообращения, нервной, репродуктивной систем и генотоксическим последствиям.
Вместе с тем анализ выявил ряд ограничений. Большинство исследований выполнено на грызунах с использованием высоких концентраций SO2 (до 112 мг/м³), на порядок и более превышающих реальные уровни загрязнения, тогда как данных о хроническом низкодозовом воздействии явно недостаточно. Отмечена высокая гетерогенность экспериментальных моделей (длительность экспозиции, пол, возраст животных), что ограничивает сопоставимость результатов.
Несмотря на эти ограничения, результаты анализа данных о токсических эффектах SO2 имеют теоретическое значение для фундаментальной токсикологии, а также стать на практике основой разработки профилактических мероприятий.
* СанПиН 1.2.3685–21. Санитарно-эпидемиологические правила и нормативы. Гигиенические нормативы и требования к обеспечению безопасности и (или) безвредности для человека факторов среды обитания: издание официальное: утвержден Главным государственным санитарным врачом Российской Федерации 28.01.2021: введён 01.03.2021. КонсультантПлюс: справочная правовая система. Москва, 2021.
Список литературы
1. Smith S.J., Pitcher H., Wigley T.M.L. Global and regional anthropogenic sulfur dioxide emissions. Glob. Planet. Change. 2001; 29(1-2): 99–119. https://doi.org/10.1016/S0921-8181(00)00057-6 https://elibrary.ru/anhwuh
2. Сёмин П.О. Официальная информация о выбросах диоксида серы в атмосферный воздух и ее оценка с помощью дистанционного зондирования. Вестник Санкт-Петербургского университета. Право. 2022; 13(4): 1111–33. https://doi.org/10.21638/spbu14.2022.417 https://elibrary.ru/igmlas
3. Zhou L., Lao Z., Fan X., Hao M., Yang Y. Sulfur dioxide derivatives aggravated ovalbumin-induced asthma through targeting TRPV1 and tight junctions. Biosci. Biotechnol. Biochem. 2023; 87(6): 627–37. https://doi.org/10.1093/bbb/zbad039 https://elibrary.ru/juaxdw
4. Wright N., Newell K., Chan K.H., Gilbert S., Hacker A., Lu Y., et al. Long-term ambient air pollution exposure and cardio-respiratory disease in China: Findings from a prospective cohort study. Environ. Health. 2023; 22(1): 30. https://doi.org/10.1186/s12940-023-00978-9 https://elibrary.ru/abnnae
5. Li L., Yang J., Song Y.F., Chen P.Y., Ou C.Q. The burden of COPD mortality due to ambient air pollution in Guangzhou, China. Sci. Rep. 2016; 6: 25900. https://doi.org/10.1038/srep25900 https://elibrary.ru/wptoch
6. Nie A., Meng Z. Sulfur dioxide derivative modulation of potassium channels in rat ventricular myocytes. Arch. Biochem. Biophys. 2005; 442(2): 187–95. https://doi.org/10.1016/j.abb.2005.08.004
7. Chen M.C., Wang C.F., Lai B.C., Hsieh S.W., Chen S.C., Hung C.H., et al. Air pollution is associated with poor cognitive function in Taiwanese adults. Int. J. Environ. Res. Public Health. 2021; 18(1): 316. https://doi.org/10.3390/ijerph18010316 https://elibrary.ru/ddtejx
8. Chen Y.A., Chang Y.K., Su Y.R., Chang H.C. Ambient sulfur dioxide could have an impact on testicular volume from a observational study on a population of infertile male. BMC Urol. 2020; 20(1): 149. https://doi.org/10.1186/s12894-020-00710-6 https://elibrary.ru/lmftcj
9. Zhou N., Cui Z., Yang S., Han X., Chen G., Zhou Z., et al. Air pollution and decreased semen quality: a comparative study of Chongqing urban and rural areas. Environ. Pollut. 2014; 187: 145–52. https://doi.org/10.1016/j.envpol.2013.12.030
10. Wang D., Wan M., Cheng N., Zheng T., Hu X., Li H., et al. Sulfur dioxide exposure and other factors affecting age at natural menopause in the Jinchuan cohort. Climacteric. 2015; 18(5): 722–32. https://doi.org/10.3109/13697137.2015.1015514
11. Arachchige D.L., Dwivedi S.K., Olowolagba A.M., Peters J., Beatty A.C., Guo A., et al. Dynamic insights into mitochondrial function: Monitoring viscosity and SO2 levels in living cells. J. Photochem. Photobiol. B. 2024; 258: 112986. https://doi.org/10.1016/j.jphotobiol.2024.112986 https://elibrary.ru/aadawh
12. Song A., Lin F., Li J., Liao Q., Liu E., Jiang X., et al. Bisulfite and sulfite as derivatives of sulfur dioxide alters biomechanical behaviors of airway smooth muscle cells in culture. Inhal. Toxicol. 2014; 26(3): 166–74. https://doi.org/10.3109/08958378.2013.872211
13. Wang X., Zhao Y., Shi X., Gong M., Hao Y., Fu Y., et al. Sulfur dioxide derivatives attenuates consolidation of contextual fear memory in mice. Eur. J. Pharmacol. 2022; 914: 174658. https://doi.org/10.1016/j.ejphar.2021.174658 https://elibrary.ru/qqgaiq
14. Liu X., Zhou H., Zhang H., Jin H., He Y. Advances in the research of sulfur dioxide and pulmonary hypertension. Front. Pharmacol. 2023; 14: 1282403. https://doi.org/10.3389/fphar.2023.1282403 https://elibrary.ru/fhmkgm
15. Stipanuk M.H. Metabolism of sulfur-containing amino acids: how the body copes with excess methionine, cysteine, and sulfide. J. Nutr. 2020; 150(Suppl. 1): 2494S–505S. https://doi.org/10.1093/jn/nxaa094 https://elibrary.ru/bakoyd
16. Dahl A.R., Felicetti S.A., Muggenburg B.A. Clearance of sulfuric acid-introduced 35S from the respiratory tracts of rats, guinea pigs and dogs following inhalation or instillation. Fundam. Appl. Toxicol. 1983; 3(4): 293–7. https://doi.org/10.1016/s0272-0590(83)80142-0 https://elibrary.ru/iwmcuz
17. Chen S., Huang Y., Liu Z., Yu W., Zhang H., Li K., et al. Sulphur dioxide suppresses inflammatory response by sulphenylating NF-κB p65 at Cys38 in a rat model of acute lung injury. Clin. Sci. (Lond.) 2017; 131(21): 2655–70. https://doi.org/10.1042/CS20170274
18. Song Y., Peng H., Bu D., Ding X., Yang F., Zhu Z., et al. Negative auto-regulation of sulfur dioxide generation in vascular endothelial cells: AAT1 S-sulfenylation. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2020; S0006-291X(20)30306-5. https://doi.org/10.1016/j.bbrc.2020.02.040 https://elibrary.ru/spdons
19. Meng Z., Qin G., Zhang B., Geng H., Bai Q., Bai W., et al. Oxidative damage of sulfur dioxide inhalation on lungs and hearts of mice. Environ. Res. 2003; 93(3): 285–92. https://doi.org/10.1016/s0013-9351(03)00045-8
20. Meng Z., Bai W. Oxidation damage of sulfur dioxide on testicles of mice. Environ. Res. 2004; 96(3): 298–304. https://doi.org/10.1016/j.envres.2004.04.008
21. Wu S., Zhang X., Lu Y., Ma Y., Qi X., Wang X., et al. SO2 derivatives impair ovarian function by inhibiting Serpine1/NF-κB pathway-mediated ovarian granulosa cell survival. J. Hazard. Mater. 2025; 487: 137116. https://doi.org/10.1016/j.jhazmat.2025.137116 https://elibrary.ru/pqsnce
22. Murad W., Singh R., Yen T.Y. An efficient algorithmic approach for mass spectrometry-based disulfide connectivity determination using multi-ion analysis. BMC Bioinformatics. 2011; 12(Suppl. 1): S12. https://doi.org/10.1186/1471-2105-12-S1-S12
23. Высочина И.В., Константинова И.К., Скворцова Н.Н. Влияние сернистого газа на гликогенолиз в легких и печени. Гигиена и санитария. 1974; 53(4): 3–6.
24. Li R., Meng Z. Effects of SO2 derivatives on expressions of MUC5AC and IL-13 in human bronchial epithelial cells. Arch. Toxicol. 2007; 81(12): 867–74. https://doi.org/10.1007/s00204-007-0212-7 https://elibrary.ru/curtuh
25. Qin G., Meng Z. Effects of sulfur dioxide derivatives on expression of oncogenes and tumor suppressor genes in human bronchial epithelial cells. Food Chem. Toxicol. 2009; 47(4): 734–44. https://doi.org/10.1016/j.fct.2009.01.005
26. Meng Z., Liu Y., Wu D. Effect of sulfur dioxide inhalation on cytokine levels in lungs and serum of mice. Inhal. Toxicol. 2005; 17(6): 303–7. https://doi.org/10.1080/08958370590922625
27. Meng Z., Liu Y. Cell morphological ultrastructural changes in various organs from mice exposed by inhalation to sulfur dioxide. Inhal. Toxicol. 2007; 19(6-7): 543–51. https://doi.org/10.1080/08958370701271373
28. Qin G., Wang J., Sang N. Sulfur dioxide inhibits expression of mitochondrial oxidative phosphorylation genes encoded by both nuclear DNA and mitochondrial DNA in rat lungs. Environ. Sci. Pollut. Res. Int. 2017; 24(3): 2527–34. https://doi.org/10.1007/s11356-016-7859-7 https://elibrary.ru/gzrpkg
29. Sueyoshi S., Miyata Y., Masumoto Y., Ishibashi Y., Matsuzawa S., Harano N., et al. Reduced airway inflammation and remodeling in parallel with mucin 5AC protein expression decreased by s-carboxymethylcysteine, a mucoregulant, in the airways of rats exposed to sulfur dioxide. Int. Arch. Allergy Immunol. 2004; 134(4): 273–80. https://doi.org/10.1159/000079164
30. Bai J., Meng Z. Effects of sulfur dioxide on apoptosis-related gene expressions in lungs from rats. Regul. Toxicol. Pharmacol. 2005; 43(3): 272–9. https://doi.org/10.1016/j.yrtph.2005.09.002
31. Riedel F., Krämer M., Scheibenbogen C., Rieger C.H. Effects of SO2 exposure on allergic sensitization in the guinea pig. J. Allergy Clin. Immunol. 1988; 82(4): 527–34. https://doi.org/10.1016/0091-6749(88)90961-x
32. Park J.K., Kim Y.K., Lee S.R., Cho S.H., Min K.U., Kim Y.Y. Repeated exposure to low levels of sulfur dioxide (SO2) enhances the development of ovalbumin-induced asthmatic reactions in guinea pigs. Ann. Allergy Asthma Immunol. 2001; 86(1): 62–7. https://doi.org/10.1016/S1081-1206(10)62358-7
33. Li S., Xu Z., Xia J., Qin G., Sang N. Sulfur dioxide induces apoptosis via reactive oxygen species generation in rat cardiomyocytes. Environ. Sci. Pollut. Res. Int. 2019; 26(9): 8758–67. https://doi.org/10.1007/s11356-019-04319-7 https://elibrary.ru/bpakcs
34. Qin G., Wu M., Wang J., Xu Z., Xia J., Sang N. Sulfur dioxide contributes to the cardiac and mitochondrial dysfunction in rats. Toxicol. Sci. 2016; 151(2): 334–46. https://doi.org/10.1093/toxsci/kfw048
35. Woerman A.L., Mendelowitz D. Perinatal sulfur dioxide exposure alters brainstem parasympathetic control of heart rate. Cardiovasc Res. 2013; 99(1): 16–23. https://doi.org/10.1093/cvr/cvt057
36. Zhang J., Li Z., Qie M., Zheng R., Shetty J., Wang J. Sodium fluoride and sulfur dioxide affected male reproduction by disturbing blood-testis barrier in mice. Food Chem. Toxicol. 2016; 94: 103–11. https://doi.org/10.1016/j.fct.2016.05.017
37. Li X., Yi H., Wang H. Sulphur dioxide and arsenic affect male reproduction via interfering with spermatogenesis in mice. Ecotoxicol. Environ. Saf. 2018; 165: 164–73. https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2018.08.109
38. Zhang B., Liu C.Y., Meng Z.Q. Study of toxicity on male reproductive system of mice induced by SO2 inhalation. Wei Sheng Yan Jiu. 2005; 34(2): 167–9. (in Chinese)
39. Zhang J., Zheng F., Liang C., Zhu Y., Shi Y., Han Y., et al. Sulfur dioxide inhalation lowers sperm quality and alters testicular histology via increasing expression of CREM and ACT proteins in rat testes. Environ. Toxicol. Pharmacol. 2016; 47: 47–52. https://doi.org/10.1016/j.etap.2016.09.001
40. Sang N., Yun Y., Yao G.Y., Li H.Y., Guo L., Li G.K. SO(2)-induced neurotoxicity is mediated by cyclooxygenases-2-derived prostaglandin E(2) and its downstream signaling pathway in rat hippocampal neurons. Toxicol. Sci. 2011; 124(2): 400–13. https://doi.org/10.1093/toxsci/kfr224
41. Yun Y., Yao G., Yue H., Guo L., Qin G., Li G., et al. SO(2) inhalation causes synaptic injury in rat hippocampus via its derivatives in vivo. Chemosphere. 2013; 93(10): 2426–32. https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2013.08.063
42. Yun Y., Li H., Li G., Sang N. SO2 inhalation modulates the expression of apoptosis-related genes in rat hippocampus via its derivatives in vivo. Inhal. Toxicol. 2010; 22(11): 919–29. https://doi.org/10.3109/08958378.2010.494694
43. Kilic D. The effects of ageing and sulfur dioxide inhalation exposure on visual-evoked potentials, antioxidant enzyme systems, and lipid-peroxidation levels of the brain and eye. Neurotoxicol. Teratol. 2003; 25(5): 587–98. https://doi.org/10.1016/s0892-0362(03)00090-4
44. Yargicoglu P., Sahin E., Gümüşlü S., Ağar A. The effect of sulfur dioxide inhalation on active avoidance learning, antioxidant status and lipid peroxidation during aging. Neurotoxicol. Teratol. 2007; 29(2): 211–8. https://doi.org/10.1016/j.ntt.2006.11.002
45. Grings M., Moura A.P., Amaral A.U., Parmeggiani B., Gasparotto J., Moreira J.C., et al. Sulfite disrupts brain mitochondrial energy homeostasis and induces mitochondrial permeability transition pore opening via thiol group modification. Biochim. Biophys. Acta. 2014; 1842(9): 1413–22. https://doi.org/10.1016/j.bbadis.2014.04.022 https://elibrary.ru/uvzlbl
46. Котова Е.А., Антоненко Ю.Н. 50 лет изучения протонофоров: разобщение митохондрий как основа терапевтического действия. Acta Naturae. 2022; 14(1): 4–13. https://doi.org/10.32607/actanaturae.11610 https://elibrary.ru/udnkjb
47. Zorova L.D., Pevzner I.B., Khailova L.S., Korshunova G.A., Kovaleva M.A., Kovalev L.I., et al. Mitochondrial ATP synthase and mild uncoupling by butyl ester of rhodamine 19, C4R1. Antioxidants (Basel). 2023; 12(3): 646. https://doi.org/10.3390/antiox12030646 https://elibrary.ru/xdnswi
48. Huang Y., Tang C., Du J., Jin H. Endogenous sulfur dioxide: a new member of gasotransmitter family in the cardiovascular system. Oxid. Med. Cell. Longev. 2016; 2016: 8961951. https://doi.org/10.1155/2016/8961951
49. Mailloux R.J. Targeted redox regulation α-ketoglutarate dehydrogenase complex for the treatment of human diseases. Cells. 2025; 14(9): 653. https://doi.org/10.3390/cells14090653 https://elibrary.ru/pvyvwt
50. Tossounian M.A., Zhang B., Gout I. The writers, readers, and erasers in redox regulation of GAPDH. Antioxidants (Basel). 2020; 9(12): 1288. https://doi.org/10.3390/antiox9121288 https://elibrary.ru/outfrp
51. Li K., Geng Y., Lin B., Xi Z. Molecular mechanisms underlying mitochondrial damage, endoplasmic reticulum stress, and oxidative stress induced by environmental pollutants. Toxicol. Res. (Camb.) 2023; 12(6): 1014–23. https://doi.org/10.1093/toxres/tfad094 https://elibrary.ru/iqgwtb
52. Phaniendra A., Jestadi D.B., Periyasamy L. Free radicals: properties, sources, targets, and their implication in various diseases. Indian J. Clin. Biochem. 2015; 30(1): 11–26. https://doi.org/10.1007/s12291-014-0446-0
53. Wang Y., Luo W., Wang Y. PARP-1 and its associated nucleases in DNA damage response. DNA Repair (Amst.). 2019; 81: 102651. https://doi.org/10.1016/j.dnarep.2019.102651 https://elibrary.ru/sdoeha
54. Moura R.D., Mattos P.D., Valente P.F., Hoch N.C. Molecular mechanisms of cell death by parthanatos: More questions than answers. Genet. Mol. Biol. 2024; 47(Suppl. 1): e20230357. https://doi.org/10.1590/1678-4685-GMB-2023-0357 https://elibrary.ru/kmuxlz
55. Lv B., Peng H., Qiu B., Zhang L., Ge M., Bu D., et al. Sulphenylation of CypD at cysteine 104: a novel mechanism by which SO2 inhibits cardiomyocyte apoptosis. Front. Cell Dev. Biol. 2022; 9: 784799. https://doi.org/10.3389/fcell.2021.784799 https://elibrary.ru/xvbuav
56. Lai Y., Gao F.F., Ge R.T., Liu R., Ma S., Liu X. Metal ions overloading and cell death. Cell Biol. Toxicol. 2024; 40(1): 72. https://doi.org/10.1007/s10565-024-09910-4 https://elibrary.ru/hkafpt
57. Gonzalez Herrera K.N., Lee J., Haigis M.C. Intersections between mitochondrial sirtuin signaling and tumor cell metabolism. Crit. Rev. Biochem. Mol. Biol. 2015; 50(3): 242–55. https://doi.org/10.3109/10409238.2015.1031879
58. Nguyen T.T., Wei S., Nguyen T.H., Jo Y., Zhang Y., Park W., et al. Mitochondria-associated programmed cell death as a therapeutic target for age-related disease. Exp. Mol. Med. 2023; 55(8): 1595–619. https://doi.org/10.1038/s12276-023-01046-5 https://elibrary.ru/ebemot
Об авторах
Влада Андреевна Батенева
ФБУН «Екатеринбургский медицинский научный центр профилактики и охраны здоровья рабочих промпредприятий» Роспотребнадзора
Россия
Россия
Младший научный сотрудник лаборатории промышленной токсикологии, ФБУН «Екатеринбургский медицинский научный центр профилактики и охраны здоровья рабочих промпредприятий» Роспотребнадзора, 620014, Екатеринбург, Россия
e-mail: bateneva.vlada@yandex.ru
Ильзира Амировна Минигалиева
ФБУН «Екатеринбургский медицинский научный центр профилактики и охраны здоровья рабочих промпредприятий» Роспотребнадзора
Россия
Россия
Доктор биологических наук, зав. Отделом токсикологии и биопрофилактики, ФБУН «Екатеринбургский медицинский научный центр профилактики и охраны здоровья рабочих промпредприятий» Роспотребнадзора, 620014, Екатеринбург, Россия
e-mail: ilzira-minigalieva@yandex.ru
Карен Мерсопович Никогосян
ФБУН «Екатеринбургский медицинский научный центр профилактики и охраны здоровья рабочих промпредприятий» Роспотребнадзора
Россия
Россия
Научный сотрудник лаборатории научных основ биопрофилактики, ФБУН «Екатеринбургский медицинский научный центр профилактики и охраны здоровья рабочих промпредприятий» Роспотребнадзора, 620014, Екатеринбург, Россия
e-mail: nikoghosyankm@ymrc.ru
Александра Сергеевна Слободчикова
ФБУН «Екатеринбургский медицинский научный центр профилактики и охраны здоровья рабочих промпредприятий» Роспотребнадзора
Россия
Россия
Лаборант-исследователь лаборатории промышленной токсикологии, ФБУН «Екатеринбургский медицинский научный центр профилактики и охраны здоровья рабочих промпредприятий» Роспотребнадзора, 620014, Екатеринбург, Россия
e-mail: slobodchikovaas@ymrc.ru
Татьяна Михайловна Рыбина
Учреждение образования «Белорусский государственный медицинский университет»; Общество с ограниченной ответственностью «Научно-практический центр МедЭвери»
Россия
Россия
Кандидат медицинских наук, доцент, доцент кафедры пульмонологии, фтизиатрии, аллергологии и профпатологии с курсом ПК и ПП учреждения образования Белорусский государственный медицинский университет, 220045, Минск, Республика Беларусь; директор общества с ограниченной ответственностью «Научно-практический центр МедЭвери», 220113, Минск, Республика Беларусь
e-mail: tanya-rybina@list.ru
Рецензия
Для цитирования:
Батенева В.А., Минигалиева И.А., Никогосян К.М., Слободчикова А.С., Рыбина Т.М. Экспериментальные данные о токсическом действии диоксида серы (обзор литературы). Токсикологический вестник. 2026;34(4):273-284. https://doi.org/10.47470/0869-7922-2026-34-4-273-284. EDN: zpqwdh
For citation:
Bateneva V.A., Minigalieva I.A., Nikogosyan K.M., Slobodchikova A.S., Rybina T.M. Recent experimental data on toxic effects of sulfur dioxide (literature review). Toxicological Review. 2026;34(4):273-284. (In Russ.) https://doi.org/10.47470/0869-7922-2026-34-4-273-284. EDN: zpqwdh
Просмотров:
168
JATS XML
Послать статью по эл. почте 